I Arcade Quest skal spillerne lede hold af modige helte på en episk kampagne for at indtage tronen efter vampyrherren, og tage det mægtige Arcadia som deres eget. Kun et hold kan vinde, dog, så spillerne skal også kæmpe imod hinanden, såvel som mod de monstrøse besættelsesmagter.

Spillet er kampagne-baseret, og hver spiller styrer et hold af tre unikke helte, som skal løse en række opgaver for at vinde hvert scenarie, og vælge hvor der skal rejses til som det næste i kampagnen.

Spillerne kan selv vælge hvilken vej der kampagne går, og kan navigere gennem 6 ud af 11 mulige scenarier, så hver gang en kampagne bliver spillet kan den have en ny sammensætning af scenarier.